Trump tham gia công việc kinh doanh của cha mình và đến quản lý tài sản bất động sản của Trump Organization bên ngoài Manhattan.[5][6]

Ông phục vụ trong ban giám đốc của ZeniMax Media, công ty mẹ của Bethesda Softworks, vị trí mà ông đảm nhiệm từ năm 1999[7] cho đến khi qua đời vào năm 2020.[8] Trong nhiệm kỳ giám đốc của mình, ZeniMax đã xuất bản các loạt phim bao gồm Fallout, The Elder Scrolls, Doom, và Wolfenstein. Vai trò của ông tại công ty được các phương tiện truyền thông nêu bật sau vụ xả súng ở trường học Parkland, khi anh trai anh liên kết trò chơi điện tử với bạo lực và sau đó gặp gỡ với nhiều người đứng đầu ngành,[9][10] bao gồm Robert Altman, Giám đốc điều hành của ZeniMax.[11] Ngoài việc là thành viên Hội đồng quản trị tại ZeniMax, Trump còn là nhà đầu tư vào công ty.[12]

Trong những năm trước khi qua đời, Robert Trump là chủ tịch của Trump Management, một doanh nghiệp thuộc sở hữu của anh em nhà Trump, bao gồm Donald và Robert, cũng như các chị gái của họ là Maryanne Trump-Barry và Elizabeth Trump-Grau. Tại một số thời điểm, Trump đã làm một nhà phát triển bất động sản.